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凤蝶毛虫的斗争：生态与进化的阴阳哲学: ecoliugy 2019-2-27 17:39; 精美无比的凤蝶（左为金裳凤蝶、右上为美凤蝶，右下为柑橘凤蝶）凤蝶（凤蝶科 Papilionidae）是昆虫中一类较为美丽的蝴蝶，它们个头较大、颜色艳丽、体态优美，独特的斑纹让它们飞行在空中特别惹眼，是人类比较喜爱的一类蝴蝶。据统计，全世界共有550多种凤蝶，其踪迹几乎遍布全球。如中国著名的梁祝中描绘的美凤蝶、橘子树林中常见的柑橘凤蝶，以及西双版纳夏季金光闪闪的金裳凤蝶，还有市场上经常用来做标本出售的很多大蝴蝶大多属于凤蝶。凤蝶为什么如此美丽？而且敢于在如此凶险的丛林生活中翩翩起舞呢？它的一生是如何炼成的？这得益于凤蝶高超的用毒之术，特别是幼虫阶段的独特生存策略。我们今天就来讲讲凤蝶的那些“毒招”，以及其背后的秘密。 No 1. 聚食物之毒在体内，警示敌人凤蝶之华丽在于成虫，存活却在于幼虫阶段。幼虫阶段由于持续时间长，而且爬行能力较弱，因此相对脆弱。凤蝶幼虫虽然也称之为“毛毛虫”，但大多都是光滑无毛的家伙，与我们脑海里的“毛毛虫”的样子并不一致，凤蝶幼虫也不靠毒毛来保护自己，而是另有高招。凤蝶的幼虫食性很独特，其寄主多为芸香科、马兜铃科、樟科及伞形花科的植物，如柑橘凤蝶幼虫喜欢吃橘子和花椒叶，金凤蝶喜欢吃茴香，金裳凤蝶喜欢吃马兜铃等等。幼虫通过这些独特的食物，获得奇怪的味道或毒素，以增强自身的防御能力，免遭天敌毒手。一些较为“嚣张”，毒素较强的毛虫，因为从食物中获得了超强的庇体毒物，因此也舍弃了含蓄的生活方式。他们不再躲躲藏藏，而是明目张胆地在叶子表面进食，“警示”对手，说“老资有毒，你最好别惹老资！”科学上称之为警戒色（ aposematism ），比如以马兜铃为食的这一类凤蝶就是这种选手。如版纳的纳补凤蝶幼虫 Papilio noblei，群居在叶子正面，看起来相当恐怖（刘景欣摄影） No 2. 拟态小蛇，头吐蛇信凤蝶的幼虫还有另外一个著名的特征就是拟态或者伪装，它们可以伪装为“蛇”或者伪装为“鸟粪”，如柑橘凤蝶，它刚出生时候，外表像极了鸟屎。等它逐步长大之后，它不仅具有蛇一样的假眼睛，而且在脖子处，具有一对腺体，在遇到危险的时候，突然起头，喷出“蛇信”，而且释放怪异的味道，以恐吓对手。关于伪装（masquerade）的策略，毛毛虫各有各有的高招，详细可看科普文章《毛毛虫的假眼》。凤蝶Papilio lowis幼虫小时候拟态鸟屎（Pinterest图）柑橘凤蝶幼虫遇到危险时候会挤出腺体，很像蛇吐出信子（图转自维基） No 3. 多变虫身，多变的策略除了有毒、发臭、假眼、吐信装蛇之外，凤蝶的幼虫还有多变的自保策略。以橘子或花椒树上最常见的柑橘凤蝶为例。柑橘凤蝶幼虫体态变化多端，刚刚生出的前四个阶段，体色黑黄白相间，形态如鸟粪，通过模拟鸟屎而减少鸟类等天敌的攻击；到了五龄之后，随着身体长大，以及体内激素的降低，幼虫体色逐渐转变为绿色（Science 2007），将自己隐藏（ crypsis ）在绿色的叶子之中，成了隐蔽山林的高仕。一旦遇到敌手，就会亮出武器，假装小蛇，吐信喷毒气，以吓退对手。可谓自然界的善变大师。柑橘凤蝶的各龄期幼虫形态：（A. 刚孵化取食卵壳的一龄幼虫；B. 伸出臭角的二龄幼虫；C. 三龄幼虫；D. 四龄幼虫；E. 伸出臭角的五龄幼虫；F, Ｇ. 五龄幼虫；H. 刚蜕皮（上）与老熟（下）的五龄幼虫。图片来源：宜兰大学生物资源学刊） No 4. 凤蝶一生的斗争历史通过以上一些故事，我们大致了解了凤蝶幼虫阶段的用毒策略，那么整个凤蝶的的一生中它怎么实现万无一失的自保策略呢？这些策略又是如何演变，如何进化而来的呢？这才是这篇文章想给大家讲述的重点和传达的内容。以上一些关于凤蝶防御的基础知识，易于理解。然而，蝴蝶属于完全变态的昆虫，它的一生要经历完全不同的四个生活阶段，卵、幼虫、蛹和成虫。在幼虫阶段，又需要多次蜕皮，有的高达七八龄，生活史相当复杂。如下图中则丽凤蝶，其一生的形态和颜色变迁，比魔术师还魔术师。择丽凤蝶 (Papilio zelicaon)的生活史（卵、新生儿、 L1, L2, L3, L4, L5世代、预蛹、蛹、雄性成虫、交尾、产卵）在此，我们要抛出一个有趣的科学问题：在凤蝶进化过程中，每个阶段的进化关系是否是一致的呢？大自然用了什么样的代码和秘密来控制它们的发育和进化？现代科学或者生态学、博物学（natural history），早已经进入了一个非常复杂的阶段，这个问题就是其中最常见的科学问题之一。（插一句：自然爱好者或年轻人也需要培养这种思考的模式，参考“ 进化素养 ”-- Evolution literacy：“生物学家”带娃的思考）只有具备了相当的背景知识，我们才能理解当今科学家到底在研究和思考一些什么东西。凤蝶科昆虫从毛毛虫到蝴蝶这一复杂的发育过程，生活史进化历程是否是恒一的？这样的问题通常难以理解，比较抽象，且相互关联在一起，只有具备了相当的基础知识，才便于理解。现代科学与公众知识间的巨大鸿沟，是我们现在开展科普与自然教育的巨大鸿沟。然而一旦进入这种进化理解思维，对大自然的认知就会进入到一个新的世界，异常精彩。言归正传，我们来谈谈毛毛虫一生中变幻莫测的防御策略。前文中，我们已经讲述了凤蝶毛毛虫惯用的三种防御策略：伪装、隐蔽与警戒（masquerade, crypsis, and aposematism）。印度科学家利用64种凤蝶幼虫以及相关寄主的数据，做了一个有趣的分析，研究不同的凤蝶是如何选择防御策略的。研究发现：第一阶段，在毛毛虫小时候有的是警戒色（橘红色），有的是隐蔽色（绿色），有的是伪装（蓝色），从系统树可知道，伪装和隐蔽色均是由警戒色进化而来的。（如下图所示）不同低龄毛毛虫系统关系及其防御策略（橘红色是警戒色，绿色是隐蔽色，蓝色是伪装）第二阶段，随着小毛毛虫的长大，其运动能力加剧，丰满多汁的毛毛虫，体色和形态也发生了变化，有的甚至是翻天覆地的变化。如下图右上角的这一类凤蝶，不少逐步从伪装转变成了隐蔽色，选择了隐藏自我的低调生活。从末龄幼虫的系统树，可知伪装可以进化成为隐蔽色。（如下图所示）不同末龄（长大后）毛毛虫系统关系及其防御策略（橘红色是警戒色，绿色是隐蔽色，蓝色是伪装）第三阶段，当毛毛虫已经储藏了足够的能量，化蛹的时候，毛虫几乎丧失了取食和运动能力，这个时候，神奇的事情发生了。几乎所有的蛹都蜕去毛虫时候的嚣张（艳丽的警戒色），而变成了低调的隐蔽绿色，隐藏在树叶之中，以免被天敌发现。结合上面和下面的系统树，我们可知，从毛虫到蛹的发育过程中，警戒色演化成为了隐蔽色。不同凤蝶蝶蛹系统关系及其防御策略（绿色是隐蔽色）为什么，凤蝶幼虫从出生到长大到化蛹成蝶会发生这种奇妙的防御策略转变呢？印度科学家，分析了末龄毛毛虫的防御色彩，发现原来末龄毛虫的色彩与食物的毒性和背景色有关系。长大的毛毛虫，若以稀疏有毒的植物为食，那就倾向于警戒色；若以浓密无毒的植物为食，那就倾向于隐蔽色；而且在整个进化过程中，表现出一种“隐蔽与伪装”和“警戒”之间相互转变的历史过程。不同末龄毛毛虫防御策略与植物毒性和背景色间的系统关系（内围点表示食物资源：黄色是有毒稀疏的植物，黑色是浓密无毒的植物）（外围点表示末龄毛虫防御策略：橘红色是警戒色，绿色是隐蔽色，蓝色是伪装）（字体颜色表示植物分布：紫色是温带植物，蓝色是热带植物，黑色是温带和热带均有分布的植物）凤蝶斗争的哲学综合描述上面这个毛虫防御策略的生态与进化过程，就好比道家所谓的阴阳变化。当植物进化出猛烈的毒素的时候，它就会减少叶片含量，形成稀疏有毒的生态环境；无毒的植物，往往会长出很多叶片，形成枝繁叶茂的生态环境。两种环境对于凤蝶幼虫是两种不同的选择。凤蝶幼虫孵化之初，具有多种策略，隐蔽、伪装和警戒都可以选择。在它的运动能力较弱的时候，选择警戒色无疑是一种明智的策略。且凤蝶幼虫以此类植物为食，便会选择富集毒素，以警戒色警示鸟类等视力较好的天敌；凤蝶生态与进化之间的相互关系就像阴阳系统一样循环（橘红色是警戒色，绿色是隐蔽色，蓝色是伪装）随着毛毛虫的长大，它的运动能力大大增强，这个时候它也成长为一条肥美的肉肉，要么选择继续强化警戒能力，通过食物富集更多的毒素，增强恐吓能力；要么选择一条新的道路，蜕去警戒的惊艳色彩，选择绿色的隐蔽色，做一条低调的毛毛虫，以免受敌人之害；当毛毛虫化蛹之时，蛹几乎失去了运动避敌的能力。这个时候，隐蔽于茂密的树丛中，一动不动的乖乖呆着，方为最佳策略。凤蝶的发育、环境适应与进化，就好比两股力量，在这复杂的生态网络中，形成一个动态演化格局，如阴阳两股力量，统一、对立和互换，形成大自然的法则：道生一，一生二，二生三，三生万物。参考资料：Nikhil, G. , Jahnavi, J. , Krushnamegh, K. . (2018). Evolution of ontogenic change in color defenses of swallowtail butterflies. Ecology and Evolution. Futahashi, R. , Fujiwara, H. . (2008). Juvenile hormone regulates butterfly larval pattern switches. Science, 319(5866), 1061-1061. The Yin and Yang of ecology and evolution https://researchmatters.in/news/yin-and-yang-ecology-and-evolution 图片来源：金裳凤蝶-杨云摄影柑橘凤蝶生活史图片-来自宜兰大学生物资源学刊择丽凤蝶 https://www.actias.de/gallery/image/34585-papilio-zelicaon-life-history/ 凤蝶生态与进化关系图来自 https://researchmatters.in/; 8045 次阅读|0 个评论

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