水稻是一种重要的粮食作物。在世界范围内，一半以上的人口都以水稻作为主粮。亚洲是水稻主要的生产地和消费地，约 90% 的水稻产量和消费都集中在亚洲国家【 1 】。在南亚和东南亚，由于当地特殊的气候，水稻容易受季风洪水的影响，导致稻苗被部分或完全淹没，对水稻的生产造成极严重的影响。据报道，在世界范围内，约有 2200 万公顷的低地水田易遭受洪灾，影响全球 18% 的水稻产量【 2 】。仅在孟加拉国和印度，每年雨季就有约 1 千万公顷稻田受到洪水的威胁【 3 】。 水淹（ Submergence ）是一种复杂的非生物胁迫，对植物的伤害主要受洪水状态的影响 ，比如：淹水深度、水温、浑浊度和透光程度等。如果水稻被完全淹没，由于水中空气浓度极低，二氧化碳和氧气的交换受到限制，从而抑制了光合作用和呼吸作用，导致能量供应不足。在完全水淹状态下，植物生长发育的各个方面都受到抑制，比如：叶片衰老加速，根的生长受到抑制，根对营养物质的吸收降低等【 4 】。 水稻淹水示意图【 5 】 面对水淹，水稻会启动一系列应急措施，以应对这种极端的生活环境 。在完全水淹的情况下，最急需解决的就是空气不足和能量短缺的问题。这时，不耐淹的水稻会加速茎和叶的生长，以便快速露出水面，重新启动光合作用和呼吸作用，尽快恢复能量的供应。这种快速生长的水稻株型细长，洪水退去后容易倒伏，产量会受到非常大的影响。另外，如果淹水较深并且持续时间较长，在存储的能量耗尽前仍不能露出水面的话，水稻就会由于营养储备枯竭而死亡。 不幸的是，在世界范围内，虽然水淹是一种常见的自然灾害，会极大地影响水稻产量，但是 2006 年以前，所有的商业品种都不耐淹 【 5 】。 遭受水淹的稻田【 5 】 种质资源在植物的驯化演变过程中，经过自然或人工选择，积累了丰富的遗传变异，是基础生物学研究的重要材料。 为了应对季节性的洪灾，印度等地的一些农民选育出一些特殊的耐淹水稻地方品种，其中比较有代表性的是 FR13A 。 FR13A 能耐受长达 10 天甚至更长时间的完全水淹。在遭受水淹时， FR13A 不会快速生长，而是保持正常的生长速度，待洪水退去后可以快速恢复生长【 6 】。正所谓“人在屋檐下，不得不低头”，又或者“忍一时风平浪静，退一步海阔天空”。 FR13A 应该是这些充满智慧的中国哲学的最好践行者。但是， FR13A 自身也有一些严重的缺点，它的产量一般只有当地主要栽培品种的 1/3~1/4 ，并且对光周期敏感，稻米品质也不好，这些都限制了 FR13A 的大规模推广【 5 】。不过，对这类耐淹地方品种的深入研究和挖掘，为培育耐淹高质高产的新型水稻品种带来了希望。 科研人员对 FR13A 的耐淹性进行遗传学研究后发现，这是一个典型的数量性状【 7 】。并且，位于 9 号染色体的一个主效 QTL Submergence 1(Sub1) 具有 70% 的贡献率【 8 】。通过图位克隆并结合 BAC 文库测序的方法，研究人员克隆到了 SUB1 位点。在 FR13A 中， SUB1 区域编码 3 个串联的 ERF （ ethylene response factors ）基因，分别被命名为 Sub1A ， Sub1B 和 Sub1C 。有意思的是，在所有检测的 21 个水稻品种的 Sub1 位点中， Sub1B 和 Sub1C 是共有的，但是只有一部分籼稻和 aus 品种基因组中编码 Sub1A 【 9 】。对 Sub1 中的基因进行进化分析后发现， Sub1A 起源于 Sub1B 的一次复制事件，并且复制可能发生在籼稻驯化之后【 10 】。 Sub1A 的图位克隆【 5 】 在研究过程中，科研人员发现一个非常有意思的现象：并不是所有含有 Sub1A 的水稻品种都耐淹。这又是为什么呢？原来， Sub1A 又可分为两种等位基因： Sub1A-1 和 Sub1A-2 。 Sub1A-1 只在耐淹品种中发现，而不耐淹品种编码 Sub1A-2 。在蛋白序列上， Sub1A-1 和 Sub1A-2 只有一个氨基酸的变异， Sub1A-1 的第 186 位氨基酸为丝氨酸，而 Sub1A-2 是脯氨酸。并且， Sub1A-1 可被水淹强烈诱导，而 Sub1A-2 不能被水淹诱导。另外， Sub1A 介导的水稻耐淹性还和 Sub1C 的水淹诱导特性被抑制有关【 9 】。 水稻的耐淹性和 Sub1 的基因组成与表达情况有关【 5 】 对 Sub1 介导水稻耐淹性的分子机制进行深入研究后发现，乙烯在该过程中发挥了重要作用。当水稻遭受水淹时，内源乙烯逐渐积累。在不耐淹品种中，乙烯会通过抑制 GA 信号抑制子 SLR1 和 SLRL1 进而激活 GA 信号通路，促进水稻的快速生长。而在耐淹品种中，乙烯会促进 Sub1A-1 的表达， Sub1A-1 会进一步促进 SLR1 和 SLRL1 的表达，从而抑制 GA 及下游反应，植物的快速生长无法启动【 11 】。 Sub1 调节水稻耐淹性的分子机制【 5 】 虽然含有 Sub1A-1 位点的水稻地方品种产量不高，农艺性状不好，限制了其进一步应用和推广，但是将 Sub1A-1 导入现有的高产品种中，可能是培育耐淹高产优质新品种的有效方法。于是，科研人员结合分子标记辅助育种的方法，将耐淹品种 FR13A 中的 Sub1 位点导入多种高产品种中，并进行了多次实验室和大田评估。另科研人员惊喜的是，在正常生长条件下， Sub1 的导入对水稻的农艺性状没有任何不良影响。但是在水淹条件下，导入 Sub1 位点的品种产量可提高 3-6 倍，并可耐受幼苗期到开花期之间长达 10-12 天的完全水淹【 4 】。另外，经过多年的研究和实践，科研人员发现 Sub1 位点增加水稻耐淹性不依赖遗传背景和生长环境，这就进一步拓宽了 Sub1 的应用范围【 12 】。 导入 Sub1 的品种耐淹性显著增加【 5 ， 13 】 Sub1 新品种的优异表现吸引了许多亚洲国家的注意，多个 Sub1 新品种已经被推广应用。例如， Swarna-Sub1 已经在印度、印尼和孟加拉国推广应用， BR11-Sub1 在孟加拉国推广，而 BR11-Sub1 已经在菲律宾和印尼成功推广应用【 5 】。其实， Sub1 位点的应用还远没有结束，将 Sub1 位点和其他优异抗逆位点相结合会进一步增加 Sub1 的应用潜力。相信在不久的将来，还会有一大批高产优质综合耐逆的水稻新品种被选育成功，造福一方百姓。 Sub1 新品种已在多个国家应用和推广【 13 】 Sub1 的“奇幻之旅”是基础研究和生产实践相结合的经典案例，值得我们每一个从事基础研究和应用研究的科研人员认真学习和反思。 参考文献 【1】Mackill, D. J., Ismail, A. M., Singh, U. S., Labios, R. V., Paris, T. R. (2012). Development and rapid adoption of submergence-tolerant (Sub1) rice varieties. In Advances in agronomy (Vol. 115, pp. 299-352). Academic Press. 【2】Khush, G. S., Garrity, D. P. (1984). Terminology for rice growing environments. 【3】Huke, R. E., Huke, E. H. (1997). Rice area by type of culture: South, Southeast, and East Asia. A review and updated data base. IRRI. 【4】Das, K. K., Panda, D., Sarkar, R. K., Reddy, J. N., Ismail, A. M. (2009). Submergence tolerance in relation to variable floodwater conditions in rice. Environmental and Experimental Botany, 66(3), 425-434. 【5】Bailey-Serres, J., Fukao, T., Ronald, P., Ismail, A., Heuer, S., Mackill, D. (2010). Submergence tolerant rice: SUB1’s journey from landrace to modern cultivar. Rice, 3(2), 138-147. 【6】Catling, D. (1992). Deep water rice. London: MacMillan Press Ltd. 【7】Haque, Q. A., Lambers, D. H. R., Tepora, N. M., Dela Cruz, Q. D. (1989). 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Responses of SUB1 rice introgression lines to submergence in the field: yield and grain quality. Field Crops Research, 113(1), 12-23. 【13】Ismail, A. M., Singh, U. S., Singh, S., Dar, M. H., Mackill, D. J. (2013). The contribution of submergence-tolerant (Sub1) rice varieties to food security in flood-prone rainfed lowland areas in Asia. Field Crops Research, 152, 83-93.
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